La Série noire est fondée en septembre 1945 par Marcel Duhamel.
Dès 1948, elle se distingue par une esthétique particulière (pochette cartonnée noire et jaune avec une jaquette noire avec liseré blanc) qui va faire beaucoup pour la notoriété de la collection. Le nom de la collection a été inventé par Jacques Prévert.
Mais sa grande force est la révélation (pour le public français) de très nombreux auteurs et d'une nouvelle forme de littérature policière, plongée dans la réalité de la rue, côtoyant malfrats, truands et tueurs.
La littérature anglo-américaine se taille la part du lion dans la collection. Marcel Duhamel se charge lui-même de la traduction de nombreux ouvrages (Raymond Chandler et Dashiell Hammett). Tous les grands auteurs du roman noir américain sont petit à petit publiés (Horace McCoy, W. R. Burnett, Ed McBain, Chester Himes, Robert Bloch, Richard Matheson, Lou Cameron, David Goodis, Harry Whittington ou Jim Thompson). Dans le même temps Duhamel va éditer des auteurs français, le premier est Serge Arcouët (publié sous le pseudonyme de Terry Stewart en 1948) puis Albert Simonin avec Touchez pas au grisbi !, et permettre au genre de prendre son envol définitif en France. Les écrivains du néo-polar (par exemple, Jean-Patrick Manchette, A.D.G. et Jean-Pierre Bastid) en feront un véhicule pour le commentaire social et politique.
Les constantes de la Série noire sont l'argot, l'humour, et la violence. Les mordus du roman policier la surnomment « la Reine de la Nuit ».
Au cours des années 1980 la collection commence à subir la concurrence de nouvelles collections comme Rivages/Noir. On critique aussi l'absence d'auteurs de sexe féminin. Patrick Raynal essaiera d'y remédier en donnant leur chance à Maïté Bernard, Laurence Biberfeld, Pascale Fonteneau, Sylvie Granotier, Nadine Monfils, Chantal Pelletier. Au cours des années 2000 l'érosion des ventes a conduit Antoine Gallimard à engager un profond changement de la collection : la collection sœur La Noiredisparaît tandis que la Série noire passe d'un format mi-poche (19 X 12,5 cm.) au grand format.
Depuis 2005, la collection est dirigée par Aurélien Masson. Il publie les livres en grand format, gardant l'esprit de la dernière version des semi-poches (photo en noir et blanc, typographie en jaune) mais fait disparaître la fameuse numérotation. Les tirages sont moins importants et leur prix plus élevé. Du côté des français, Aurélien Masson a gardé Caryl Férey et Patrick Pécherot et a ensuite promu une nouvelle génération d'auteurs plus rock and roll tels DOA, Antoine Chainas, Elsa Marpeau, Frédéric Jaccaud et Benoît Minville.